HAPLOGRUPOS FUNDADORES DEL DNA MITOCONDRIAL EN POBLACIONES COLOMBIANAS: APORTE A LOS ESTUDIOS EN AMERICA

G. Keyeux, M. C. Rodas, J. E. Bernal
Instituto de Genética Humana, Facultad de Medicina,
Pontifica Universidad Javeriana, Santafé de Bogotá, Colombia.

La mitocondria posee un genoma ( 1 ) independiente del genoma nuclear, denominado DNA mitocondrial (mtDNA). En el humano es una molécula circular cerrada de 16.569 pares de bases (bp) localizada dentro de la matriz mitocondrial. Sus genes codifican para RNAs y proteínas que forman parte de la cadena respiratoria y el sistema de metabolismo oxidativo celular.

La secuencia del mtDNA se conoce completamente, así como la organización de sus genes (Anderson y col, 1981). Está presente en miles de copias, posee una alta tasa mutacional ( 2 ) - de 6 a 17 veces mayor que el genoma nuclear y es transmitido exclusivamente a través de la madre, sin sufrir recombinación ( 3 ) al no existir contribución paterna. Gracias a estas características, el mtDNA se ha convertido en una herramienta privilegiada en estudios evolutivos, como la reconstrucción de los orígenes del hombre, la historia de las poblaciones, el análisis de migraciones humanas y los estudios filogenéticos de poblaciones extintas en restos de DNA antiguo, entre otros (Stoneking, 1993).

LOS MARCADORES MOLECULARES DEL MTDNA

Los estudios más recientes muestran que la acumulación de mutaciones que dieron origen a los diferentes linajes ( 4 ) del mtDNA y la concomitante migración del Africa hacia los demás continentes en los 200.000 años de evolución del Homo sapiens sapiens, permite determinar la divergencia filogenética entre linajes o haplogrupos observados entre los distintos grupos humanos existentes actualmente (Cann y Stoneking, 1987; Merriwether y col, 1991; Cann, 1994; Chen, 1995).

En efecto, hay claras evidencias que correlacionan la variación del mtDNA con el origen étnico y geográfico de cada individuo. Para realizar estos estudios sobre el mtDNA se utilizan los polimorfismos de restricción ( 5 ) a lo largo de todo el genoma mitocondrial; la variación de longitud de una región intergénica COII-tRNALys (región V), un segmento no codificante que contiene una repetición corta de 9-bp y el análisis de sustitución de bases en la región D-loop por secuenciación directa (Schurr y col, 1990). Por último, los análisis filogenéticos de estos polimorfismos específicos para cada etnia definen grupos (clusters) de haplotipos de mtDNA denominados haplogrupos o linajes. Los estudios que analizan el mtDNA por variación de sitios de restricción han revelado que la gran mayoría de los mtDNAs europeos, asiáticos, africanos y americanos nativos están definidos por uno o más linajes específicos de cada continente. La incidencia de estas mutaciones específicas en cada continente y su especificidad en cada grupo humano, los hace marcadores genéticos importantes para inferir el origen étnico y geográfico de la especie humana (Johnson y col., 1983; Reed y Takezaki, 1995).

Analizar el mtDNA en poblaciones Amerindias es de particular interés, debido a la controversia existente acerca de la colonización inicial del Nuevo Mundo (Gibbons, 1993; Bailliet y col., 1994). En este sentido y debido a su posición geográfica, Colombia constituye un importante eje en las rutas emprendidas por los primeros colonizadores de América. Hasta el momento se tenían datos de grupos de Amerindios del Norte-, Centro- y Sur América, específicamente de Brasil, Chile y Argentina, pero ningún estudio había sido realizado en Amerindios colombianos (Torroni y col., 1992, 1993a, 1994; Bailliet y col., 1994, Santos y Barrantes, 1994). Hasta la fecha, todos los tipos de mtDNA hallados en poblaciones indígenas americanas contemporáneas están incluidos en los cuatro linajes de mtDNA descritos como haplotipos fundadores: A, B, C, D (Wallace y col., 1985; Torroni y col., 1992, 1993a, 1994; Horai y col., 1993).

Los segmentos específicos del mtDNA para cada uno de los 4 marcadores que definen los haplogrupos del mtDNA en las poblaciones contemporáneas de nativos americanos se amplifican mediante la Reacción en Cadena de la Polimerasa (PCR). Posteriormente, se realiza una digestión enzimática, y la presencia del sitio de restricción o de la deleción 9-bp (según el marcador) se designa como mientras que la ausencia del sitio de restricción o de la deleción 9-bp es designada (-) (Tabla 1).

La combinación de presencia (+) o ausencia (-) de cada uno de estos 4 marcadores define los 4 linajes encontrados en Amerindios (A-D), mas uno presente en caucásicos, y que indica solamente la no pertenencia a ningún linaje específico (Tabla 1).

MARCADORES AMERICANOS EN POBLACIONES COLOMBIANAS

La teoría del poblamiento de América por migraciones asiáticas sucesivas (Crawford y Encizo, 1983; Turner, 1983) desde Norteamérica hacia el sur del continente, sugiere un paso obligado de los nativos que poblaron Suramérica por el territorio colombiano. Por esta razón, el estudio de poblaciones colombianas es de gran interés en el entendimiento de este poblamiento en la época pre-colombina, y marca un importante aporte genético a la antropología, ya que es el primer estudio de este tipo realizado en Colombia.

Para tal efecto, se analizaron 31 poblaciones colombianas: 25 comunidades indígenas, 5 comunidades afrocolombianas y un grupo mestizo de referencia tomado en la ciudad de Bogotá, con un promedio de 25 individuos por población, para un total de 934 en todo el país (Rodas, 1997). Las muestras analizadas forman parte del Banco de DNA, Proyecto Expedición Humana, del Instituto de Genética Humana U.J.

En la población colombiana global que analizamos, el 81.6% de los haplogrupos detectados corresponden a los linajes fundadores del mtDNA en América: A, B, C y D, confirmando así las observaciones de Schurr (1990) y Torroni (1993a) de la prevalencia de 4 haplogrupos fundadores en el Nuevo Mundo, particularmente en los grupos Amerindios. El resto corresponde al haplogrupo denominado E (18%), o a características particulares que no permiten su clasificación en ninguno de los haplogrupos conocidos (0.4%) (Tabla 2).

En las comunidades indígenas estudiadas, los haplogrupos A, B, y C son los más frecuentes (90.3%), aunque con valores muy disímiles entre ellas. El haplogrupo A está presente en el 31.3% del total de indígenas analizados, con un rango de frecuencias entre O (Yuco, Waunana, Nukak y Tucano) y 88.6% (Chimila). El haplogrupo B tiene una frecuencia del 30.5% en los mtDNA indígenas analizados. En las poblaciones Chimila, Ijka, Kogui y Wiwa este linaje no está presente, y contrario a lo anterior, en la población Yuco se observa en el 100% de los individuos estudiados. Para el haplogrupo C, la frecuencia global en indígenas es de 28.5%, no estando presente en las comunidades Pasto, Yuco, Guane y Curripaco y con una frecuencia máxima de 78.4% en la población Guambiano. El haplogrupo D (6.7%), que es el menos frecuente, se encuentra en 11 de las 25 comunidades indígenas estudiadas. Las frecuencias máximas prevalecen en las poblaciones Guane, Tucano, Murui Muinane, Piaroa y Huitoto. El haplotipo E, que no hace parte de los 4 haplotipos fundadores, y que no ha sido encontrado sino de manera excepcional en los Amerindios estudiados en el resto de América, fue hallado en 6 comunidades, aunque en su mayoría con frecuencias muy bajas (2.9-7.3%). Los Guahibo y Guayabero son las comunidades indígenas que presentan la mayor frecuencia del linaje E (23%).

En Colombia, como en la mayor parte de nuestro continente, hubo una gran reducción de la población indígena debido a epidemias, esclavitud y guerras, con la probable extinción total de algunas poblaciones y en otros casos reducciones tan drásticas, que la tasa de supervivencia pudo llegar a unos pocos individuos provocando la desaparición de haplogrupos ya existentes. Esta podría ser la explicación a los resultados obtenidos en poblaciones particulares como los Waunana, Nukak y Tucano donde hay ausencia del linaje A, o las poblaciones Pasto, Guane y Curripaco (ausencia del haplogrupo C). Así mismo podría haber sucedido con el linaje D, el cual está ausente en la mayoría de los grupos indígenas. La comunidad Yuco es un caso particularmente interesante, ya que sólo se encontró el haplogrupo B en la totalidad de los individuos analizados (88), sugiriendo un efecto fundador ( 6 ), el cual posiblemente ocurrió por aislamiento geográfico y endogamia (Serranía del Perijá).

La similitud en las frecuencias de haplogrupos del mtDNA en algunas comunidades soporta los datos antropológicos y lingüísticos que vinculan estrechamente a estas poblaciones, en las que se observa una similitud genética mitocondrial. En particular, es interesante observar que las únicas poblaciones que no poseen haplogrupo B en sus mtDNAs son las comunidades Chimila, Ijka, Kogui y Wiwa, todas ellas pertenecientes a la misma familia lingüística y ubicadas, además, geográficamente cerca, lo cual podría estar indicando un origen común de las mismas. Por otra parte, el hallazgo de frecuencias elevadas del haplogrupo E en algunas poblaciones indígenas, especialmente en las comunidades Guahibo y Guayabero, probablemente sea el reflejo de la historia de mezcla racial con grupos no-indígenas y de la presencia de otros haplotipos que pudieron haber aparecido en nuestro continente y que por tal razón no están descritos en otras poblaciones.

Al analizar las frecuencias de los linajes del mtDNA en comunidades afrocolombianas , se observa claramente la prevalencia del haplogrupo E (79%) en los 5 grupos analizados, así como la afluencia de los haplogrupos A (8%) y B (10%) a estas comunidades (Tabla 2).

La prevalencia del haplogrupo E sin duda refleja la presencia de haplogrupos específicos del continente africano. Sin embargo, cabe la posibilidad de que incluya igualmente europeos, e incluso alguna variante de origen asiático distinta de los 4 haplogrupos principales.

Sabemos que los ancestros africanos de los grupos negros que habitan actualmente el territorio colombiano pertenecieron a varios grupos étnicos del Africa Occidental. Estos esclavos que llegaron a Colombia fueron distribuidos en el país de forma indiscriminada, razón por la cual la probabilidad de que nuestras comunidades afrocolombianas procedan de una sola población africana es baja. Esta situación, y la subsecuente mezcla de los negros con los colonizadores europeos, aumenta por lo tanto la posibilidad de hallar dentro de este haplogrupo E colombiano una gran variedad de linajes: no solo deben estar incluidas variantes de origen africano, sino europeas (Torroni y col., 1996).

La presencia de los haplogrupos A y B en las poblaciones afrocolombianas es interesante ya que, siendo considerados estos 2 linajes como los fundadores del mtDNA en América junto con C y D, hace evidente la mezcla entre individuos de las poblaciones afrocolombianas con algunos asentamientos indígenas. Esto es particularmente notorio en las comunidades negras de los departamentos del Chocó y Cauca, en donde existe una estrecha relación socio-cultural entre negros e indígenas.

En la población mestiza analizada, los linajes amerindios A y B y el haplogrupo E son los más frecuentes. La presencia de los haplogrupos amerindios fundadores, en frecuencias similares a las detectadas para las poblaciones indígenas, y una alta frecuencia del linaje E que representa el aporte a la población de mtDNAs de diferentes orígenes continentales, incluidos linajes africanos y europeos, muestra claramente, a nivel biológico, el proceso de mestizaje ocurrido en Colombia en los últimos 500 años.

Adicionalmente, a los haplogrupos A, B, C y D, se detectaron patrones propios de variaciones en el mtDNA no descritos previamente en otras poblaciones. En la población negra del Cauca se detectaron dos individuos que poseen un sitio de restricción AluI en 5176 y otro adicional, y en la de Providencia se encontró un individuo con tres copias de la repetición de 9 bp en su mtDNA, en vez de 2. En los indígenas Embera del Cauca, un individuo exhibe un producto de amplificación para el marcador 663-HaeIII de un tamaño inferior al esperado, el cual no posee sitio de restricción para la enzima HaeIII (Tabla 2). Estas variantes conforman entonces otros haplogrupos, que podrían ser considerados particulares de nuestras poblaciones y de origen relativamente reciente. La ocurrencia de mutaciones reversas que eliminan características de un linaje en particular y/o de mutaciones paralelas que ocurrieran independientemente es muy probable, favoreciendo de esta manera la formación de haplogrupos compuestos y/o privados. Al no estar descritos con anterioridad, se pueden considerar como haplotipos privados (Santos y Barrantes, 1994; Bianchi y col., 1995).

Los resultados de diversidad genética para los haplogrupos del mtDNA estudiados muestran que las heterocigosidades promedio para cada una de las poblaciones indican una gran diversidad genética en la mayoría de las comunidades indígenas, excepto en los Yuco, en donde la diversidad es nula (Keyeux y col, 1998). Debido a esta gran heterogeneidad en los patrones de distribución de los haplogrupos entre estas poblaciones se podría pensar que sea poco probable que la diferenciación observada en el mtDNA indígena actual se asemeje al existente en la época precolombina, debido al gran número de sucesos a través de la historia que han conducido al despoblamiento y/o a la dispersión y reagrupación de las comunidades a lo largo de todo el territorio colombiano. Las limitaciones sobre el conocimiento del tamaño poblacional de las comunidades en la época precolombina y de si realmente las poblaciones indígenas contemporáneas son una muestra de los mtDNAs de las comunidades ancestrales americanas, son situaciones que deben ser consideradas al analizar los resultados. Sin embargo, un estudio en momias Norteamericanas indica que la distribución de los linajes fundadores hace 13.000 años era bastante parecida a la que se observa hoy en día entre algunos amerindios de esa parte del continente (Stone y Stoneking, 1993).

La población mestiza presenta la más alta variabilidad después de la comunidad indígena Piaroa. La alta diversidad genética del mtDNA observada en la población mestiza muestra que se trata de un grupo en donde, al confluir individuos de todo el país, ésto se traduce en los aportes genéticos de diversos orígenes y etnias, de tal forma que se ve aumentada la diversidad de la población.

Los registros del índice de diversidad en las comunidades negras son inferiores a los indígenas, excepto para la población de Chocó Quibdó. Esto indica una baja diferenciación genética entre los distintos grupos de la población afrocolombiana. Sin embargo, la agrupación de haplogrupos no determinados dentro de un único gran linaje, denominado E, puede infravalorar la diferenciación genética en este grupo, ya que es posible que exista una gran variabilidad de linajes africanos en el mtDNA, la cual, en el estado actual del análisis, estaría enmascarada por el haplogrupo E.

En las comunidades indígenas se detectó un gradiente de distribución de los haplogrupos con respecto a la ubicación geográfica de las poblaciones, lo que no descarta la existencia de ciertos procesos evolutivos particulares. La ausencia de patrones claros de distribución de linajes también fue descrita con anterioridad por autores como Cann (1994), Schurr (1990) y Torroni (1992, 1993a) en otras partes de nuestro continente, excepción hecha para el haplogrupo B, que presenta una distribución geográfica con una ausencia total en los extremos Norte y Sur del continente americano, y que en Colombia también manifiesta una frecuencia alta, especialmente en algunas comunidades.

LAS RUTAS DE ASIA HACIA AMÉRICA

La gran heterogeneidad del mtDNA en nuestras comunidades indígenas puede ser el reflejo de la prevalente controversia acerca de las rutas, el número y tamaño de las migraciones que entraron a América procedentes de Asia (Crawford y Encizo, 1983; Turner, 1983; Cann, 1994). A su vez, esta situación dificulta el estudio de la variabilidad genética interpoblacional en Colombia, ya que no es posible determinar si dicha variabilidad es el reflejo de la heterogeneidad de las poblaciones ancestrales o si surgió por eventos mutacionales recientes en las poblaciones ya establecidas en América. Por otra parte, las consideraciones espaciales en este tipo de estudio son importantes ya que Colombia está ubicada al final de un gran cuello de botella geográfico entre Centro y Suramérica. Efectivamente, la amplia distribución de las frecuencias de haplogrupos en el mtDNA en Colombia, similar a la de Norte y Suramérica, muestra que los 4 linajes fundadores pasaron efectivamente de Centro a Suramérica utilizando la ruta de Colombia.

La comparación de las frecuencias de los haplogrupos del mtDNA en Colombia con los de poblaciones del noreste asiático (considerados como los primeros pobladores, según Greenberg) (1986) y la observación de las grandes diferencias particularmente en la frecuencia del linaje B en Colombia (30.5%) frente a la ausencia del mismo en las comunidades de Siberia y el extremo norte de América, aporta evidencias para establecer varias consideraciones. Posiblemente los amerindios se derivan de un pequeño número de fundadores y la reducción de haplogrupos pudo haber ocurrido originalmente en la población progenitora del noreste asiático o, alternativamente, pudo resultar de una constricción poblacional, posterior a la cual las poblaciones se fragmentaron en pequeños grupos y se separaron, limitando los haplogrupos en cada población, así como la acumulación de nuevas mutaciones con la consecuente aparición de variantes nuevas (sin descartar la posibilidad que estas mutaciones hubieran ocurrido de forma paralela en el continente asiático y en el americano). Mas tarde, los eventos ocurridos durante la colonización europea (guerras, esclavitud, epidemias, mestizaje) pudieron producir aislamiento y disminución en el tamaño de la población ya que las distancias y las barreras geográficas pueden limitar el flujo génico entre las poblaciones. Esto podría haber generado la deriva genética que, sumada a lo anterior, explicaría la gran heterogeneidad interpoblacional del mtDNA observada.

El análisis de la deleción de 9-bp (característica del linaje B) en la población colombiana arroja resultados importantes al no existir reportes anteriores de su frecuencia en el norte de Sur-américa. La frecuencia elevada de este linaje en nuestros indígenas entra a formar parte de la distribución en gradiente de este haplogrupo en América y amplía los interrogantes sobre el número y origen de las migraciones que poblaron nuestro continente. El patrón característico de distribución de este linaje en el Nuevo Mundo, y su ausencia en los extremos norte y sur del continente, así como en todas las poblaciones siberianas estudiadas (Torroni y col., 1993b), apoyan la teoría de un evento migratorio proveniente de la Polinesia, donde este haplogrupo presenta frecuencias que oscilan entre el 72 y 100% (Hagelberg y Clegg, 1993; Hertzberg y col, 1989; Schurr y col, 1990; Harihara y col, 1992; Lorenz y Smith, 1994; Maliarchuck y Derenko, 1995; Reed y Takezaki, 1995).

A pesar del enorme trabajo en el campo de la genética realizado en los últimos 10 años tendientes a reconstruir la historia del hombre Americano, tenemos ante nuestros ojos un rompecabezas al cual aún le faltan muchas piezas. Tenemos sinembargo la esperanza de que el análisis de marcadores en el mtDNA de momias precolombinas y asiáticas permitirá establecer las características de los haplogrupos ancestrales tanto en Asia como en América y que la determinación de otros aportes genéticos asiáticos en amerindios, por otro lado, y su interpretación a la luz de los estudios lingüísticos, antropológicos y arqueológicos (Ward y col., 1993) nos ayudará a esclarecer las modalidades del poblamiento de América y permitirá ampliar el conocimiento acerca de nuestros orígenes y de nuestra diversidad biológica y cultural.

AGRADECIMIENTOS

Queremos expresar nuestros vivos agradecimientos a todas las personas, miembros de las comunidades indígenas, negras y mestizas, que consintieron voluntariamente en participar en este estudio. Igualmente, queremos expresar nuestro reconocimiento a los Drs. Thomas White y Mark Stoneking por habernos apoyado con la donación de algunos reactivos necesarios para la realización del trabajo experimental en la Unidad de Genética Molecular del Instituto de Genética Humana, y al Dr. Ruiz-García por la codirección de tesis de C. Rodas.

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1 Se denomina genoma al conjunto del material hereditario presente en cada célula del organismo. Este está compuesto por DNA o ADN (ácido desoxiribonucleico), y está ubicado en el núcleo de las células. La mitocondria es un organelo celular que también contiene una pequeña molécula de ADN. (regresar a 1)

2 Ver capítulo: Poblaciones negras de Colombia: una primera aproximación a su estructura molecular (cap. 1, p: 11-25). (regresar a 2)

3 Fenómeno por medio del cual los genes homólogos de origen paterno y materno pueden intercambiarse, dando origen a combinaciones nuevas que se transmitirán a los descendientes. (regresar a 3)

4 Se trata de un conjunto de variantes del DNAmt que se transmiten juntas y que son características, además, de grupos poblacionales definidos. (regresar a 4)

5 Estos se observan cuando se somete el DNA a enzimas (de restricción) que lo fragmentan de manera específica y constante; las variantes en longitud de los fragmentos obtenidos indican la aparición/desaparición de un sitio de corte, debido a una mutación. (regresar a 5)

6 Una característica genética, de varias presentes originalmente en el pool genético de la población, es transmitida preferencialmente durante varias generaciones a los descendientes, hasta convertirse en la única variante observable al cabo de mucho tiempo. (regresar a 6)

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